Han pasado 23 años desde que Trish Jenner (Gina Philips) sobrevivió a la aterradora pesadilla que marcó su vida para siempre. Aquel encuentro con The Creeper —la criatura demoníaca que despierta cada 23 primaveras para cazar durante 23 días— le arrebató a su hermano Darry (Justin Long), y el recuerdo de ese horror jamás la ha abandonado.

Ahora, Trish es una mujer poderosa y madre de un hijo adolescente al que ha llamado Darry, en memoria de su hermano. Pero los años no han curado sus heridas. Las pesadillas la persiguen cada noche, y con la nueva aparición del Creeper, sabe que el ciclo de terror ha comenzado otra vez.

Determinado a detener a la criatura de una vez por todas, Trish se une a Jack Taggart Sr. y su hijo Jack Jr., quienes también han sufrido pérdidas por culpa del monstruo. Juntos emprenden una peligrosa cruzada para enfrentar el mal, en una batalla donde la venganza, el dolor y el destino se cruzan una vez más con las alas de la muerte.

Dirigida nuevamente por Victor Salva, creador original de la saga, Jeepers Creepers 3 profundiza en el origen del monstruo y lo enfrenta a quienes más desean acabar con su reinado de terror.